Tandis qu’Astrid, Rustik et le reste de la bande se défient durant des courses sportives de dragons devenues populaires sur l’île, notre duo désormais inséparable parcourt les cieux, à la découverte de territoires inconnus et de nouveaux mondes. Au cours de l’une de leurs aventures, ils découvrent une grotte secrète qui abrite des centaines de dragons sauvages, dont le mystérieux Dragon Rider. Les deux amis se retrouvent alors au centre d’une lutte visant à maintenir la paix. Harold et Krokmou vont se battre pour défendre leurs valeurs et préserver le destin des hommes et des dragons.

Au cœur de l’Afrique, au bord des majestueuses chutes Victoria, se dresse l’étonnante Cité des Oiseaux, Zambezia, perchée sur un baobab géant.
C’est là que se rend Kai, un jeune faucon qui vit isolé avec son père dans la brousse et rêve de connaitre la ville. Débarquant en pleine effervescence des préparatifs de la Fête du printemps, il rencontre entre autres Jed, un oiseau oisif et farceur ainsi que la belle Zoe.
A eux trois, ils vont découvrir que la cité est sous la menace d’une attaque et qu’ils sont les seuls à pouvoir en sauver les habitants.